המחלקה אמונה על הניהול הכספי של הרשות, ניהול מערך משאבי האנוש וניהול תחום הרכש וההתקשרויות המקצועיות. הניהול הכספי – מערך גביית האגרות, התקציב השנתי, אישור תקציבים מול משרד האוצר וּועדת הכספים של הכנסת ועוד; מערך משאבי האנוש – לרבות תקני כוח אדם ואיושם, שכר, הסכמי עבודה, תנאי עבודה, מסלולי קידום, הדרכות מקצועיות ורווחת העובדים. במסגרת תחום הרכש וההתקשרויות המקצועיות עוסקת המחלקה בניהול המשאבים החומריים של הרשות. כן עוסקת המחלקה בתחומי הביטחון והבטיחות.
המחלקה כפופה למנהל הכללי של הרשות.